Owlboy está situado na terra do céu; as ilhas do mundo abaixo foram separadas por um evento catastrófico. O jogador controla um garoto chamado Otus, que é membro de uma raça humanóide semelhante às corujas chamada Corujas. Quando a vila de Otus é atacada por um bando de piratas, ele parte em uma jornada para salvá-la deles e descobre a verdade perdida das Corujas. O jogo começa com uma cena que inclui o mentor de Otus, Asio, que o está treinando para ser uma coruja. Ele recebe uma capa de coruja por Asio, que lhe dá a capacidade de voar. Otus é menosprezado pelos outros membros de Vellie, porque é propenso a acidentes. Como tal, Otus não é visto como um sucessor adequado ao nome da coruja. Ele espirra rapidamente em um pequeno surto de depressão, mas é ajudado por seu auto-proclamado amigo Geddy. Geddy é um humano que serve como Guarda Vellie. Quando a vila de Vellie é atacada por um bando de piratas, ele parte em uma jornada com Geddy para salvar a vila e o resto do mundo como eles a conhecem. No caminho, eles fazem mais aliados, incluindo o ex-pirata Alphonse e Twig, um ex-aliado dos piratas. Enquanto trabalham para combater os piratas, eles lentamente descobrem a verdade das corujas antigas e precisam trabalhar para corrigir seus erros.